Церковь Иоанна Богослова, построенная ещё во второй половине XII столетия,
расположена на самой вершине небольшой возвышенности на берегу Днепра
(современная улица Большая Краснофлотская).
Этот храм, который в древнерусские времена назывался церковью на «варяжке»,
был построен князем Романом Ростиславичем. Согласно историческим справкам, храм
находился во дворе князя и считался в то время культовой постройкой. Из-за своего
удобного расположения на берегу Днепра церковь Иоанна Богослова стала центром
массового посещения православных купцов.
Смоленского князя Романа историки описывают как одного из самых просвещённых
и прогрессивных правителей Руси, а сама церковь Иоанна Богослова стала центом
духовного просвещения древности. Ещё при его правлении в церкви открыли первое
смоленское церковное учение, в котором составлялись летописи Смоленска.
В своём первоначальном виде церковь Иоанна прослужила до начала XVII столетия.
В 1611 году она была захвачена вражескими войсками Речи Посполитой и переделана
в костел. Но уже к середине 17-го века она была отвоёвана и возвращена под власть
Московского княжества. Церковь переосветили и сделали из неё приходскую.
Существенно изменение храм Иоанна Богослова претерпел в XVIII столетии, когда
были перестроены колокольня с трапезной, заложены древние окна, переложены столбы
подкупола и срублены фасады на полуколоннах.В 1812 году храм был разорён французами,
а уже через год восстановлен заново.
До и после знаменитой октябрьской революции церковь была действующей, но уже
к 1933 году ее закрыли, а здание стали использовать в качестве библиотеки и
музея. Самые большие разрушения храм претерпел во времена Второй мировой войны,
когда была разрушена полностью западная часть здания, а колокольня и трапезная,
построенные ещё в XVIII столетии, уничтожены.
После войны город постепенно восстанавливался, но до церкви очередь дошла
лишь в семидесятые годы. Она была отреставрирована по архитектурным проектам
Каменевой, Барановского и Подъяпольского. Со здания были сняты лишние наслоения
и придан максимально приближенный первоначальный вид.
В начале 90-х годов церковь Иоанна была вновь возвращена смоленской епархии,
и после незначительного ремонта в ней вновь стали проводить процедуры по православному
богослужению.